Introducción
Didelphis albiventris (Lund,
1840), conocida como comadreja de orejas blancas o mykure en Paraguay, es un
marsupial ampliamente distribuido en Sudamérica, con gran capacidad de
adaptación a ambientes rurales y urbanos (Ministerio del
Ambiente y Desarrollo Sostenible [MADES], Municipalidad de Asunción, Programa
de las Naciones Unidas para el Desarrollo [PNUD], & Fondo para el Medio
Ambiente Mundial [FMAM], 2022). Su carácter sinantrópico lo convierte en
un reservorio potencial de diversos agentes parasitarios (Antunes, 2005; Bezerra-Santos
et al., 2020).
Entre los helmintos de importancia zoonótica
destaca Ancylostoma spp., agente causal de larva migrans cutánea
en humanos. Su transmisión se ve favorecida por la interacción frecuente de D.
albiventris con animales domésticos y comunidades humanas (Labruna et al,
2004; Santana Lima, et al. (2021). Las
áreas compartidas entre fauna silvestre y doméstica pueden transformarse en
focos relevantes de transmisión de estos agentes. (Cubas et
al., 2014).
El diagnóstico parasitológico en fauna silvestre
es esencial para preservar la salud animal, prevenir la transmisión a humanos y
aportar al monitoreo de enfermedades emergentes bajo un enfoque Una Salud
(Jakob-Hoff et al., 2016). Entre las técnicas disponibles, el coprocultivo se
considera una herramienta clave para identificar larvas filarioides y orientar
estrategias de vigilancia (Taylor et al., 2016).
El
presente estudio tuvo como objetivo reportar la infección por Ancylostoma
spp. en juveniles de D. albiventris mantenidos temporalmente bajo
cuidados humanos en Paraguay, aportando evidencia novedosa sobre el rol de esta
especie como hospedador de helmintos zoonóticos y resaltando la necesidad de
vigilancia en contextos de rehabilitación y liberación.
Materiales y Métodos
Animales y condiciones de mantenimiento
Cinco juveniles de Didelphis albiventris
fueron rescatados tras el hallazgo de su madre muerta en el barrio Lucerito,
ciudad de San Lorenzo, Paraguay. La estimación etaria se basó en el patrón de
erupción dental descrito por Fonseca y Alves, (2006), ubicándolos entre los 70
y 90 días de edad. Los ejemplares fueron mantenidos temporalmente bajo cuidado
humano para su rehabilitación y posterior liberación. La dieta consistió en
alimento balanceado comercial para gatos, frutas y suplementos proteicos
(huevo, lombrices, grillos e insectos), siguiendo las recomendaciones de
Arcangeli (2014). Los animales fueron alojados en cajas acondicionadas con
tiras de papel periódico y trapos, con botellas de agua tibia envueltas en lana
para mantener una temperatura constante (30–37 °C) (Figura 1).
Figura
1. Ejemplares
de Didelphis albiventris estudiados. Fuente: autoría
propia
Recolección de muestras fecales
Durante el período de custodia se recolectaron
muestras fecales frescas directamente del sustrato de alojamiento. Con fines diagnósticos
rutinarios, las muestras se procesaron en pools (en total dos), sin
individualización, considerando que todos los animales provenían de la misma
madre y compartían condiciones de alojamiento.
Análisis coproparasitológico
Se aplicó la técnica de centrifugación-flotación
en solución saturada de cloruro de sodio (NaCl), siguiendo la metodología
descrita por Zajac y Conboy (2012), con modificaciones. En los casos
necesarios, se realizó coprocultivo según Thienpont et al., (1986) para la
identificación de larvas de tercer estadio (L3) en base a características
morfológicas.
Aspectos éticos y legales
El
rescate y manejo de los ejemplares se realizaron bajo los estándares de
bienestar animal y sanidad del Servicio Nacional de Calidad y Salud Animal (SENACSA,
Paraguay). Al no haberse efectuado procedimientos invasivos ni experimentación,
no fue necesaria la aprobación de un Comité de Ética en investigación animal.
Resultados
Los animales fueron mantenidos bajo cuidado
humano durante un total de 20 días. Al finalizar este período, presentaban una
longitud corporal de aproximadamente 48 cm y un comportamiento exploratorio
activo, lo cual, según Arcangeli (2014), indica que se encuentran en
condiciones adecuadas para la liberación. Fueron reintroducidos en las
inmediaciones del lugar donde fueron encontrados, asegurándose de que el sitio
estuviera alejado de viviendas humanas y contara con vegetación densa adecuada
para su supervivencia.
En el análisis coproparasitológico se observaron
huevos ovalados, de bordes lisos y cápsula delgada, con contenido celular
segmentado, compatibles con nematodos del orden Strongylida. Estas estructuras
midieron entre 60–80 µm de largo por 30–45 µm de ancho (Bowman, 2020),
características típicas de géneros como Ancylostoma, Uncinaria y Strongyloides
(Figura 2).
Dado
que las muestras fecales se procesaron en pools provenientes de los cinco
ejemplares juveniles, la proporción de animales positivos no pudo determinarse
de manera individual. Sin embargo, los pools resultaron 100% positivos a la
presencia de huevos, con una carga aproximada de 15–20 huevos por campo
microscópico (40X). Para la diferenciación específica se realizó coprocultivo,
del cual se recuperaron larvas filarioides (L3) compatibles morfológicamente
con Ancylostoma spp. (Zajac & Conboy, 2012).
Figura
2.
Huevo larvado del orden Strongylida. Fuente: autoría propia
Dado que los huevos de nematodos del orden
Strongylida son morfológicamente indistinguibles entre sí, se realizó un
coprocultivo, del cual se obtuvieron larvas compatibles con el estadio
filarioide (L3) del género Ancylostoma (Figura 3). La larva presentó un
cuerpo delgado y alargado, esófago filarioide que ocupa aproximadamente un
tercio de la longitud corporal y extremo caudal afinado y curvado, rasgos
diagnósticos descritos para este estadio infectante (Monteiro, 2017; Bowman,
2020).
Figura
3.
Larva en estadio filarioide (L3) del género Ancylostoma. Fuente:
autoria propia
Discusión
La presencia de parásitos del género Ancylostoma
en Didelphis albiventris ya ha sido documentada previamente por Lignon
(2024) en una revisión sobre helmintos en marsupiales de la familia Didelphidae
en la provincia de Misiones, Argentina. Además, diversos estudios han reportado
la ocurrencia de Ancylostoma spp. en zarigüeyas del género Didelphis,
tanto en Brasil como en Colombia. Por ejemplo, Teodoro et al. (2019) en Didelphis
spp., Bezerra-Santos et al. (2020) en D. aurita,
Silva et al. (2017) y Lignon et al. (2024) en D. albiventris,
así como Betancourt-Echeverri et al. (2021) en D. marsupialis.
En esos estudios, realizados con mayor número de
individuos y el empleo de técnicas coproparasitológicas más amplias, se
detectaron otros endoparásitos además de Ancylostoma spp., incluyendo Cruzia
spp., huevos de Spiruroidea, Syngamidae, Trichostrongylidae,
Trichuris spp., trematodos, Ascaridoidea, Strongyloides
spp., Capillaria spp., Syphacia spp. y Anoplocephala spp.
(Teodoro et al., 2019; Bezerra-Santos et al., 2020; Silva
et al., 2017; Lignon et al., 2024).
Aunque en este estudio se identificó únicamente Ancylostoma
spp., su hallazgo en D. albiventris representa una interacción ecológica
relevante, con implicaciones tanto para la salud animal como para la salud
pública. Esta especie presenta una alta sinantropía, ocupando frecuentemente
áreas urbanas y periurbanas, lo que incrementa el riesgo de transmisión de
agentes zoonóticos.
Las técnicas parasitológicas empleadas
demostraron ser adecuadas para la detección de formas inmaduras de helmintos,
conforme a lo citado por Zajac y Conboy (2012).
Este
hallazgo adquiere especial relevancia dentro del enfoque de Una Salud, ya que
el género Ancylostoma incluye especies zoonóticas capaces de afectar
tanto a animales como a seres humanos. En humanos, estas infecciones pueden
causar larva migrans cutánea y visceral, patologías frecuentes en regiones
tropicales y subtropicales donde el contacto con suelos contaminados es
habitual (Hotez et al., 2004; Bowman, 2020). La alta sinantropía de Didelphis
albiventris, que le permite habitar en áreas urbanas y periurbanas,
incrementa el riesgo de transmisión de agentes zoonóticos como Ancylostoma spp.
(Bezerra-Santos et al., 20; Lignon et al., 2024). Desde una perspectiva de
salud pública, es fundamental incluir a los marsupiales silvestres dentro de
los sistemas de vigilancia epidemiológica, considerando su potencial rol como
reservorios y su frecuente interacción con animales domésticos y humanos.
Estudios como este permiten anticipar riesgos sanitarios, fortalecer
estrategias preventivas y promover intervenciones integradas que consideren el
vínculo entre la salud animal, humana y ambiental, tal como propone el paradigma
de Una Salud (Destoumieux-Garzón et al., 2018; Jakob-Hoff et al., 2016).
Conclusión
La detección de Ancylostoma spp. en
Didelphis albiventris enfatiza la importancia de implementar un
seguimiento parasitológico en especies silvestres sinantrópicas, particularmente
en áreas donde la interacción con animales domésticos y humanos es frecuente.
Este hallazgo es de relevancia epidemiológica considerando el potencial
zoonótico del parásito y el papel ecológico de D. albiventris como
reservorio y diseminador de agentes infecciosos.
Las técnicas coproparasitológicas aplicadas,
incluyendo el coprocultivo, demostraron ser eficaces para la recuperación e
identificación morfológica de larvas, reforzando la utilidad de estas
metodologías en estudios de vigilancia sanitaria de fauna silvestre. Sin
embargo, se reconoce como limitaciones el tamaño reducido de la muestra (cinco
ejemplares juveniles) y la ausencia de confirmación molecular, lo que impide
precisar la especie de Ancylostoma involucrada y extrapolar los resultados
a poblaciones más amplias.
Para mitigar los impactos en salud pública y
animal, se recomienda avanzar hacia estrategias integradas de control, que
incluyan programas de educación comunitaria sobre zoonosis, prácticas básicas
de higiene y conservación de los ecosistemas naturales, a fin de reducir el
desplazamiento de marsupiales hacia entornos urbanos.
Este
trabajo constituye el primer reporte en Paraguay de la descripción de Ancylostoma
spp. en D. albiventris a partir de larvas obtenidas mediante coprocultivo,
y resalta la necesidad de incorporar a la fauna silvestre en los sistemas de
vigilancia bajo el enfoque Una Salud, que contemple de manera conjunta el
bienestar animal, humano y ambiental.
Agradecimientos:
Los
autores agradecen al programa PRONII/SISNI del CONACYT Paraguay, por su apoyo.
También a Héctor López por su asistencia con el paciente. Al Servicio Nacional
de Calidad y Salud Animal SENACSA, por haber permitido realizar los análisis coprológicos
en los laboratorios de la Dirección General de Laboratorios. “En memoria de la
Dra. Jacqueline Enriquez, quien en vida fue jefa del Departamento de Parasitología
(DIGELAB) del Servicio Nacional de Calidad y Salud Animal”.
Contribución de autores: 1.Conceptualización:
L.B.C.,
J.P., R.V. ; 2.Curación de datos: L.B.C., J.P., R.V. ; 3.Análisis
formal: J.P.; 4.Adquisición de fondos: J.P. ;5.Investigación:
J.P.; 6.Metodología: L.B.C., J.P. , R.V.;7.Administración del
Proyecto: L.B.C., J.P. ; 8.Recursos: J.P. ; 9.Software: L.B.C.,
J.P., R.V.; 10.Supervisión: L.B.C., J.P., R.V. ; 11.Validación: L.B.C.,
J.P., R.V. ; 12.Visualización: L.B.C., J.P. ; 13.Redacción-borrador
original: J.P.; 14.Redacción-revisión y edición: L.B.C.,
J.P., R.V.
Fuente
de Financiamiento: Financiación propia, con fines académicos.
Disponibilidad
de datos: Los datos utilizados en esta investigación podrá ser
solicitados mediante solicitud al autor de correspondencia según pertinencia.
Correo electrónico: gasparpy@hotmail.com.
Revisión
por pares: Este artículo fue evaluado mediante un proceso de
revisión por pares doble ciego.
Referencias
Bibliográficas
Antunes, G. M. (2005). Diversidade e potencial zoonótico de
parasitos de Didelphis albiventris Lund, 1841 (Marsupialia: Didelphidae) [Tese
de Doutorado em Ciências Veterinárias, Universidade Federal do Rio Grande do
Sul]. Universidade Federal do Rio Grande do Sul. http://hdl.handle.net/10183/5795
Arcangeli, J. (2014). Manejo de crías de zarigüeya (Didelphis
virginiana) en cautiverio – Care for opossum (Didelphis virginiana) joeys in
captivity. Revista Electrónica de Veterinaria, 15(9), 1-13. https://www.redalyc.org/pdf/636/63632727002.pdf
Betancourt-Echeverri, A., Pereira-Patiño, A., Quintero-García,
W., López-Rueda, P., & Uribe-Delgado, N. (2021). Identificación de
helmintos en Didelphis marsupialis (Didelphidae) y Rattus rattus (Muridae) en
el área metropolitana de Bucaramanga, Colombia. Actualidades Biológicas, 43(114),
1–13. https://doi.org/10.17533/udea.acbi.v43n114a03
Bezerra-Santos, M. A., Silveira Fontes, C. S., Nogueira, B. C.
F., Nascimento Ramos, R. A., Arena Galhardo, J., Viana Furtado, L. F., Leite
Rabero, E. M. L., Araújo, J. V. de, & Campos, A. K., (2020). Gastrointestinal parasites in the opossum Didelphis aurita: Are
they a potential threat to human health? Journal of Parasitic Diseases, 44(2),
355–363. https://doi.org/10.1007/s12639-020-01205-9
Bowman, D. D. (2020). Georgis’ Parasitology for Veterinarians
(11th ed.). Elsevier Health Sciences.
Cubas, Z. S., Silva, J. C. R., & Catão-Dias, J. L. (2014). Tratado de animais selvagens: Medicina veterinária. Roca. https://repositorio.usp.br/item/002652819
Destoumieux-Garzón, D., Mavingui, P., Boetsch, G., Boissier, J.,
Darriet, F., Duboz, P. & , Fritsh, C. (2018). The One Health Concept: 10 Years Old and a Long Road Ahead. Frontiers
in Veterinary Science, 5, 14. https://doi.org/10.3389/fvets.2018.00014
Fonseca, C. T., & Alves, J. B. (2006). Dental development of
Didelphis albiventris (Marsupialia): I – incisors and canines. Brazilian
Journal of Biology, 66(1A), 53–60. https://doi.org/10.1590/S1519-69842006000100008
Hotez, P. J., Brooker, S., Bethony, J. M., Bottazzi, M. E.,
Loukas, A., & Xiao, S. (2004). Hookworm Infection. New England Journal
of Medicine, 351(8), 799–807. https://doi.org/10.1056/NEJMra032492
Jakob-Hoff, R. M., MacDiarmid, S. C., Lees, C., Miller, P. S., Travis,
D., & Kock, R. (Eds.). (2016). Manual de
procedimientos para el análisis del riesgo de enfermedad en fauna silvestre.
UICN y Organización Mundial de Sanidad Animal (OIE). https://portals.iucn.org/library/sites/library/files/documents/2014-007-Es.pdf
Labruna, M. B., McBride, J. W., Bouyer, D. H., Camargo, L. M.
A., Camargo, E. P., & Walker, D. H. (2004). Molecular evidence for a spotted fever group Rickettsia species
in the tick Amblyomma longirostre in Brazil. Journal of Medical Entomology,
41(3), 533–537. https://doi.org/10.1603/0022-2585-41.3.533
Santana Lima, V. F. S., Nascimento Ramos, R. A., Giannelli, A.,
Schettino, S. C., Galina, A. B., Oliveira, J. C. P., Meira-Santos, P. O., &
Câmara Alves, L. C. (2021). Zoonotic parasites in wild animals such as
carnivores and primates that are traded illegally in Brazil. Brazilian
Journal of Veterinary Medicine, 43, e113720. https://doi.org/10.29374/2527-2179.bjvm113720
Lignon, J. S., Pinto, D. M., Monteiro, S. G., Martins, N. S., de
Souza, J. V., Meireles, G. R., Dos Santos, T. S., Pappen, F. G., & Bruhn,
F. R. P. (2024). Description of the parasitic fauna of a specimen of Didelphis
albiventris at Rio Grande do Sul. Brazilian journal of
veterinary medicine, 46, e000524. https://doi.org/10.29374/2527-2179.bjvm000524
Lund, P.W. (1840). Blik paa Brasiliens Dyreverden før sidste
Jordomvæltning. Tredje Afhandling: Fortsættelse af Pattedyrene. Det Kongelige danske Videnskabernes Selskabs Skrifter 8, 17-272. Disponible es https://www.researchgate.net/publication/372241506_MONES_A_2023a_PETER_WILHELM_LUND_y_su_obra_geo-paleontologica_una_bibliografia_anotada_Historia_Natural_3131135-164_Buenos_Aires?
Ministerio del Ambiente y Desarrollo Sostenible, Municipalidad
de Asunción, Programa de las Naciones Unidas para el Desarrollo, & Fondo para
el Medio Ambiente Mundial. (2022). Guia de la Flora, Guías de biodiversidad
de Asunción y su área metropolitana – Mamíferos. Asunción. Equipo del
Proyecto “Asunción Ciudad Verde de las Americas – vías a la sustentabilidad”. https://ciudadessustentablesvep.mef.gov.py/wp-content/uploads/2023/09/flora-ama-web.pdf
Monteiro, S. G. (2017). Parasitologia na Medicina Veterinária
(2ª ed.). Roca. 370 p.
Silva, E. M., Lima, V. F. S., Borges, J. C. G., & Porto, J.
W. N. (2017). Ocorrência de parasitas gastrointestinais zoonóticos em uma
população de Didelphis albiventris (Lund, 1841) de uma área urbana no nordeste
do Brasil. Revista Electrónica de Veterinaria (REDVET), 18(9), 1–12. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/320258875_Ocorrencia_de_parasitas_gastrointestinais_zoonoticos_em_uma_populacao_de_Didelphis_albiventris_Lund_1841_de_uma_area_urbana_no_nordeste_do_Brasil
Taylor, M.
A., Coop, R. L., & Wall, R. L. (2016). Parasitología
veterinaria (4ª ed.). Elsevier. 1032 p.
Teodoro, A. K. M., Cutolo, A. A., Motoie, G., Meira-Strejevitch,
C. S., Pereira-Chioccola, V. L., Mendes, T. M. F., & Allegretti, S. M.
(2019). Gastrointestinal, skin and blood
parasites in Didelphis spp. from urban and sylvatic areas in São Paulo state,
Brazil. Veterinary Parasitology:
Regional Studies and Reports, 16, 100286. https://doi.org/10.1016/j.vprsr.2019.100286
Thienpont,
D., Rochette, F., & Vanparijs, O. F. J. (1986). Diagnóstico de las helmintiasis por medio del examen coprológico (3ª ed.). Janssen Research
Foundation. https://www.researchgate.net/publication/283924775_Diagnosing_Helminthiasis_Through_Coprological_Examination
Zajac, A. M., & Conboy, G. A. (2012). Veterinary Clinical
Parasitology (8th ed.). Wiley-Blackwell.
, José Petters2
, Universidad
Nacional de Asunción (UNA). Centro Multidisciplinario de Investigaciones
Tecnológicas (CEMIT). San Lorenzo, Paraguay.