Introducción
La
soja (Glycine max [L.] Merril) es actualmente el rubro de mayor
importancia del Paraguay, para la zafra 2021/2022 se registró un área de
siembra de más de 3 millones de hectáreas, con una producción de más de 9
millones de toneladas (Cámara
Paraguaya de Exportadores y Comercializadores de Cereales y Oleaginosas
[CAPECO], 2022). En Paraguay, este cultivo genera ingresos de
más de USD 3.000 millones, los cuales constituyen aproximadamente el 17 % del producto
interno bruto (PIB) y 55,6 % de las exportaciones (Banco
Central del Paraguay [BCP], 2022), además que una disminución
del 15 % de las exportaciones del complejo soja, provocaría una caída del PIB
en 1,04 %. (Carosini
et al., 2020; Morínigo
Aguayo et al., 2018). En este contexto, el conocimiento de los
patógenos que afectan a los campos de cultivo de soja es fundamental, ya que
cualquier patógeno que afecte la producción podría tener un impacto directo en
la economía del país.
Entre
estos patógenos, los nematodos están clasificados como fitoparásitos muy
importantes a nivel mundial, ya que pueden ocasionar pérdidas en la
productividad y rentabilidad del cultivo de soja (Machado et al., 2019a). Los
factores edafoclimáticos relativos a la estructura de las comunidades de
nematodos como la humedad (40-80 %), la temperatura (15-30 °C) y el pH (5-7)
son fundamentales para el crecimiento de las poblaciones (Griffiths et al.,
2003). Los nematodos parásitos mayormente asociados a la soja son, el nematodo
de la agalla (Meloidogyne spp.), Pratylenchus brachyurus,
el nematodo del quiste de la soja (Heterodera glycines) y el nematodo
reniforme (Rotylenchulus reniformis) (Empresa
Brasileira de Pesquisa Agropecuária [EMBRAPA], 2013; Machado et al., 2019b), sin
embargo, otros nematodos, como Helicotylenchus, Scutellonema y Tylenchorhynchus
son considerados como potenciales patógenos para la soja (Machado,
2014). Los dos primeros han sido reportados en varias zonas
productoras de maíz y pueden adaptarse a cultivos anuales en sistemas de
monocultivos (Lopes,
2015; Taylor, 1960, Niblack, 1992). En los años 90 se señalaba
que la soja es un huésped de Helicotylenchus y que su elevada cantidad
tiene el potencial de ser dañina para otros cultivos como el maíz (Niblack,
1992). En los últimos años, la presencia de estos nematodos ha
aumentado en las plantaciones de soja, convirtiéndose en posibles patógenos de
la soja y otros cultivos del sistema productivo de la soja (Favoreto
et al., 2019).
La
presencia y abundancia de nematodos en el suelo se puede medir a través de la determinación
del factor reproductivo (FR = población final [Pf] / población inicial [Pi]),
resulta ser un método aplicable. Una planta huésped se considera apta para los
nematodos fitoparásitos cuando el nematodo puede multiplicarse en ella, y así,
la idoneidad de un huésped se determina mediante el FR, por consiguiente,
permite determinar la resistencia o susceptibilidad de un hospedero específico
a un nematodo específico (Anwar
& McKenry, 2010). De esta manera, un FR > 1 indica que el
huésped permitió la reproducción del nematodo en cuestión. Un FR < 1
indicaría que el cultivo no es un huésped adecuado o que el manejo o
tratamiento implementado redujo la población del nematodo al final de la
temporada.
De
acuerdo con lo anteriormente expuesto, especies de nematodos que anteriormente
eran de segunda importancia han aumentado su potencial de convertirse en
patógenos de la soja debido al incremento de su reproducción. Esto está ligado
a la falta de manejo de estos nematodos como también, debido a la poca
información relacionada a la reproducción de estos nematodos en la soja. El
objetivo del trabajo fue determinar la reproducción mediante el factor
reproductivo de Helicotylenchus, Scutellonema y Tylenchorhynchus
en el cultivo de soja.
Materiales
y métodos
Muestreo
de suelo
La
presente investigación se realizó en parcelas de producción de soja en fincas
de agricultores, parcela comercial (PC). Estas se encuentran en los distritos
de Jesús (PC 1, 53 ha), Bella Vista (PC 2, 104 ha) e Itapúa Poty (PC 4, 58 ha),
localidades del departamento de Itapúa, y en el distrito de Curuguaty (PC 3,
168 ha), departamento de Canindeyú. Las variedades cultivadas fueron Soja Var.
DM 62R63 (Jesús), Soja Var. DM 62R63R (Bella Vista), Soja Var. Great 5R47
(Itapúa Poty) y Soja – Nidera (Curuguaty).
Durante
el mes de octubre de 2020, al momento de la siembra, sobre los mapas de cosecha
de cada PC fueron distribuidos 10 puntos de muestreo georreferenciados (Figura
1), en celdas de muestreo de 400 m2 (20 m × 20 m), cada una con 9
submuestras ubicadas en forma equidistante dentro de la celda de muestreo
(Figura 2), tomadas con un calador de suelo a profundidades de 0-20 cm (López-Nicora
et al., 2021), lo que resultó en la recolección de un total de 40 muestras de
suelo durante la siembra (población inicial de nematodos). Durante el año 2021,
al momento de la cosecha, otras 40 muestras (población final de nematodos)
fueron recolectadas dentro de las mismas celdas de muestreo.
Luego,
las muestras se colocaron en bolsas plásticas con las etiquetas correspondientes
y se trasladaron a la Clínica Vegetal de la Universidad San Carlos, localizada
en la ciudad de Asunción. Allí se almacenaron en un refrigerador a 4 °C hasta
el momento de su procesamiento.
Figura 1. Zonas
afectadas por nematodos PC 2 (A). Puntos de muestreo PC 1, PC 4, PC 2 (B, C, D).
Muestreo con calador de suelo (E). Muestras listas para envío (F).
Figura 2. Celda de muestreo de
400 m2 sobre datos georreferenciados de cosecha. Los puntos de
colores representan el rendimiento de las parcelas. Los puntos en el centro de
las celdas representan las submuestras tomadas.
Extracción, identificación y cuantificación de nematodos
Para el procesamiento de las muestras, cada muestra de
suelo fue homogeneizada, rompiendo manualmente los terrones de tierra
aglomerados, mezclando uniformemente hasta obtener una mezcla homogénea.
Posteriormente, la extracción de los nematodos fue realizada a partir de 100 cm3
de suelo por medio de la técnica de flotación-centrifugación adaptada de
Jenkins (1964).
Para determinar la población inicial y final de nematodos
(nematodos/cm3 de suelo), los mismos fueron identificados a nivel de
género y cuantificados con un microscopio invertido (Olympus CKX53, Tokio,
Japón) a 40× de magnificación.
Se
determinó el factor reproductivo de los géneros Helicotylenchus, Scutellonema
y Tylenchorhynchus, mediante la fórmula de Oostenbrink (1966):
donde
FR (Factor Reproductivo), Pi (Población inicial) y Pf (Población final)
Análisis
de datos
La
prueba de t Student de una cola con un nivel de significancia al 5 %, en
donde se estableció la hipótesis, donde Ho 
1 y
Ha > 1 para determinar si existe una diferencia significativa
entre las medias del FR. Para realizar la prueba de t se utilizó el
software R versión 1.2.1335 (RStudio
Team, 2018). Para datos del factor reproductivo, se aplicó una
transformación log(x+1), para estabilizar la varianza y generar una
distribución normal. A partir de todos estos datos, el
software devolvió un valor P el cual fue comparado con el nivel de
significancia.
Resultados
En
cuanto a las poblaciones del nematodo Helicotylenchus en las diferentes
zonas de cultivo de soja evaluadas, se registró tanto la población inicial (Pi)
como la población final (Pf) de nematodos en cada zona. En promedio, se
encontró que la Pi osciló entre 25 y 138 nematodos/cm3, mientras que
la Pf osciló entre 0 y 301 nematodos/cm3. Estos resultados sugieren
que las poblaciones de nematodos son altamente variables entre las diferentes
zonas de cultivo analizados.
Como
indica la Figura 3.A, la mayoría de las poblaciones de nematodos experimentaron
un aumento significativo en su factor reproductivo, lo que indica una alta tasa
de reproducción de estas poblaciones. En particular, los mayores valores de FR
fueron registrados en las zonas de Bella Vista y Curuguaty, con un promedio de
4,6 y 4,1, respectivamente. Por otro lado, las poblaciones de la zona de Itapúa
Poty registraron en promedio un FR más bajo de 1,8.
En
Curuguaty e Itapúa Poty un aumento significativo en el FR de Helicotylenchus.
El FR en las localidades de Jesús y Bella Vista no fue significativamente mayor
a 1 en las poblaciones de Helicotylenchus, por lo que no se rechaza la
hipótesis nula (Ho 1).
En
lo referente a las poblaciones de Scutellonema en tres localidades
diferentes, se observó una amplia variabilidad en las poblaciones iniciales y
finales de nematodos en cada localidad, con un rango de 4 a 1250 nematodos/cm3
y de 30 a 380 nematodos/cm3, respectivamente. El promedio de la
población inicial fue de 215 nematodos/cm3, mientras que el promedio
de la población final fue de 763 nematodos/cm3. En cuanto a la tasa
de reproducción, se registró una variabilidad significativa entre las
localidades, con valores que oscilaron entre 0,85 y 14,05.
En
las localidades de Jesús, Bella Vista e Itapúa Poty se observaron
significativos aumentos en la tasa de reproducción (P < 0,05). Por
otra parte, en Curuguaty no se identificó la presencia de Scutellonema
(Figura 3.B).
Las
poblaciones iniciales de Tylenchorhynchus, en Bella Vista, variaron
entre 6 y 68 nematodos/cm3, con un promedio de 21 nematodos/cm3,
mientras que en Curuguaty se reportaron valores de entre 4 y 602 nematodos/cm3,
con una media de 129 nematodos/cm3. En cuanto a las poblaciones
finales, valores máximos de 320 y 350 nematodos/cm3 fueron exhibidos
en Bella Vista y Curuguaty, respectivamente. Ambas localidades registraron una
población final media de 112 nematodos/cm3, en Bella Vista y 120
nematodos/cm3, en Curuguaty.
Los
resultados apuntan que en ambas localidades se observó una reproducción
significativa de la especie Tylenchorhynchus, con un factor de
reproducción que osciló entre 5 y 38 en promedio.
En
las localidades de Bella Vista y Curuguaty se observó un P < 0,05
(Figura 3.C), indicando que los nematodos se están reproduciendo en dichas
localidades. No obstante, en Jesús, solo se detectó en un punto la presencia de
Tylenchorhynchus y en Curuguaty no se detectó la presencia de este
nematodo.
Figura 3. Factor reproductivo de
nematodos fitoparásitos en parcelas comerciales de soja evaluadas en Paraguay.
A. Género Helicotylenchus. B. Género Scutellonema C. Género Tylenchorhynchus.
Línea
(negra) horizontal representa factor reproductivo igual a uno. Las cajas
representas la distribución de los datos del FR. La barra entre las cajas
representa el promedio de los datos. En los asteriscos se observan los valores
de P obtenidos en la prueba de t.
Discusión
Los
resultados obtenidos indican la reproducción de los nematodos Helicotylenchus,
Scutellonema y Tylenchorhynchus en campos de soja de las parcelas
comerciales evaluadas. En áreas productoras de soja en Carolina del Sur
(Estados Unidos), se observó que Helicotylenchus y Scutellonema
fueron los géneros más frecuentes en el 70 % de las muestras, mientras que Tylenchorhynchus
estuvo presente en el 40 % de las muestras (Lewis et al., 1993). En zonas
de producción de soja de Sudáfrica, se reportó la presencia de H. dihystera
y S. brachyurus en el 78 y 71 % de las muestras, respectivamente (Fourie
et al., 2001). En campos de producción de soja orgánica en Minnesota, se
detectó la presencia de Helicotylenchus en el 42 % de las muestras y Tylenchorhynchus
en el 9 % de las muestras (Chen et al., 2012). En Mato Grosso (Brasil), se
encontró la presencia de H. dihystera en el 92 % de las 3.000 muestras
analizadas (Fundação Rio Verde, 2014). Además, esta especie fue detectada en el
78 % de las muestras recolectadas en campos de soja en el estado de Rio Grande
do Sul, en el 47 % de las muestras recolectadas en el estado de Goiás y en el
59 % de las muestras recolectadas en el estado de Paraná. (Silva 2007, Baida et
al., 2015a, Kirsch et al., 2016).
El
género Scutellonema fue reportado en diversas regiones
de los estados de Paraná, Mato Grosso do Sul y Maranhão, Brasil, con
densidades poblacionales superiores a 5.000 por 100 cm3 de suelo y
aún mayores en 10 g de raíces (Maceda et al., 2009). Específicamente en el
Estado de Paraná, Scutellonema fue identificado en el 23 % de las
muestras colectadas en campos de soja (Baida et al., 2015b).
Se han descubierto nuevas especies del género Tylenchorhynchus en
cultivos importantes de EE.UU. y España, lo que demuestra una gran diversidad
en este género. Sin embargo, la identificación precisa de estas especies es
difícil (Handoo
et al., 2014). Ya en la década de 1980, en campos de soja
en Egipto, se registró la presencia del nematodo Tylenchorhynchus clarus
y se realizaron experimentos para controlarlo químicamente (Aboul-Eid
& Osman, 1981). En la década de 1990, se reportó la
presencia de que Tylenchorhynchus en el 62 % de los campos de soja en
Carolina del Norte, EE.UU. (Koenning
& Barker, 1998). En Paraguay, el nematodo Helicotylenchus
ya ha sido observado en varias fincas de producciones de soja en los
departamentos de Itapúa y Canindeyú, de igual manera la presencia de Scutellonema
(453 especímenes/cm3) se ha detectado en zonas productoras de soja,
en el distrito de Bella Vista. (Pedrozo,
2008).
Helicotylenchus se reprodujo
en las parcelas evaluadas de Curuguaty e Itapúa Poty. Esto coincide con Norton
(1977)
quien realizó un experimento en invernadero y determinó la susceptibilidad de
la soja a H. pseudorobustus observando que en la mayoría de los cultivares
de soja hubo FR superior a 1. Yan
et al., (2017) inocularon en condiciones de invernadero dos cultivares
de soja, Sheyenne y Barnes, y encontraron que la densidad poblacional de
nematodos, determinada vía FR, fue incrementada. Así mismo, Neto
(2019)
identificó a H. dihystera en suelos de cultivos de soja y comprobó que
se reproducen, obteniendo un FR de 1,41 de media. Los resultados de Machado
et al., (2019a) mostraron que H. dihystera se
multiplica en soja cv. Potência con un FR de 2,33, similar a la hallada en el
distrito de Itapuá Poty. Estos autores también observaron lesiones radiculares,
considerando a este nematodo como un patógeno potencial para la soja. Por
último, Gardiano-Link
et al., (2022), reportaron un FR mayor a 1 en varios experimentos sobre
el manejo de estos nematodos.
En
el caso del género Scutellonema, se concluye que el mismo se reproduce
en campos de soja en todas las parcelas comerciales donde fue identificado.
Esto coincide con Machado
et al. (2019a) quienes en su experimento en un invernadero
comprobaron que Scutellonema se multiplicó y causó lesiones en las
raíces. Además, Scutellonema es considerado como un patógeno potencial
para la soja, por su propagación en las regiones productoras de soja y el
incremento en las densidades de las poblaciones
(Lima et al. 2009; Machado et al. 2019b). En un experimento similar,
Machado et al. (2015b) evaluaron el FR de plantas de soja cv. TMG115RR, en las
cuales S. brachyurus fue capaz de reproducirse tanto en el suelo
como en la raíz, con un FR de 2,77 generando lesiones en la raíces, similares a
las que produce P. brachyurus. Asimismo, Soares
& Santos (2009) en un experimento realizado en invernadero
evaluaron la resistencia de cultivares de soja convencionales y transgénicas,
obteniendo un FR > 1 en cuatro cultivares, a los cuales consideró
susceptibles a Scutellonema.
Finalmente, Kraus
& Lewis (1979) demostraron que la soja es un buen hospedero
con un FR de 3,7, para el nematodo Scutellonema y Germani
(1981)
evidenció la patogenicidad de S. cavenessi, al demostrar que
reducía el crecimiento temprano de la soja y que las raíces mostraban síntomas
de necrosis.
En
cuanto a Tylenchorhynchus, este se reprodujo en Bella Vista y Curuguaty.
Esto coincide con Yan
et al., (2018), quienes en un experimento en invernadero y
en muestras de suelo que contenían 600 nematodos por kg de planta de la
variedad Sheyenne, registraron un FR de 3,26, por lo que se determinó que Tylenchorhynchus
es capaz de infectar a la soja. Coincidentemente el FR promedio reportado
en el distrito de Curuguaty fue de 5,2. Igualmente, Venditti & Noel (1994)
en un experimento en invernadero en el que inocularon 5000 nematodos a plantas
de Glycine max cv. Bragg (soja), la población de T. zambiensis
aumentó y lo consideraron como un buen hospedero
con un FR que rondó entre 10,1 y 20.
Como
se ha observado Helicotylenchus, Scutellonema y Tylenchorhynchus
son nematodos que en los últimos años han tenido un incremento de sus
poblaciones y frecuencias en las zonas de cultivo de soja, además de tener la
capacidad de producir lesiones en la raíz. De acuerdo a Machado
et al., (2019a) esto puede deberse a la plasticidad de los
nematodos, ya que estos habrían desarrollado un hábito endoparásito migratorio
con el objetivo de adaptarse a los sistemas de cultivo impuestos por la
agricultura intensificada. La presencia tanto de Helicotylenchus, Scutellonema
y Tylenchorhynchus ya se ha reportado en las mayores zonas de soja del
país (Pedrozo,
2008),
por lo que estos nematodos pueden representar un peligro para los campos de
soja.
Es
oportuno destacar que en los distritos de Jesús y Bella Vista se han utilizado
la misma variedad y afrontan condiciones climáticas similares. El empleo de
estas variedades ha suscitado una posible susceptibilidad frente a determinados
tipos de nematodos, lo que amerita que se proceda a verificaciones adicionales
en futuras investigaciones, que aborden específicamente los factores climáticos
y edafoclimáticos en relación con los nematodos en los suelos de cultivo de
soja, así como las pruebas de patogenicidad.
Conclusiones
Los géneros Helicotylenchus, Scutellonema
y Tylenchorhynchus fueron identificados en diferentes parcelas
comerciales en los departamentos de Itapúa y Canindeyú, con valores de FR que
indican la capacidad de estos nematodos para reproducirse. Es necesario seguir
monitoreando la presencia de nematodos en campos de soja, con la finalidad de
determinar los daños que puedan ocasionar, así como también para establecer
prácticas de manejo de nematodos con el objetivo de reducir su impacto en la
producción de soja. De igual forma, se recomienda
efectuar análisis profundos del material genético de la planta y su potencial
de resistencia frente a estos organismos patógenos.
Contribución de autores
Concepción del
estudio:. A.G.A., F.L.,
G.C.-M., G.E.-M., H.L.-N Diseño
del experimento:
A.G.A.,
F.L., G.C.-M. , G.E.-M., D.B., F.L., V.L., F.B., L.E., H.L.-N Ejecución del
experimento:
A.G.A., F.L., G.C.-M.,
G.E.-M., D.B., F.L., V.L., F.B., L.E., H.L.-N Verificación del experimento: A.G.A., F.L., G.C.-M.,
G.E.-M., D.B., F.L., V.L. , F.B., L.E., H.L.-N Análisis/interpretación
de datos:
A.G.A., F.L., G.C.-M., G.E.-M.
, D.B., F.B., L.E., H.L.-N Análisis
estadísticos:
A.G.A.,
F.L., G.C.-M., G.E.-M., H.L.-N Preparación del manuscrito: A.G.A., F.L., G.C.-M.,
G.E.-M., H.L.-N Edición
y revisión del manuscrito: A.G.A., F.L., G.C.-M.,
G.E.-M., D.B., V.L., F.B., L.E., H.L.-N Aprobación de la versión final del
manuscrito: A.G.A., F.L., G.C.-M.,
G.E.-M., D.B., F.L., V.L., F.B., L.E., H.L.-N.
Fuente
de Financiamiento. Sin financiamiento externo.
Referencias
Bibliográficas
Aboul-Eid,
A. H., & Osman, H. A. (1981). Control of Tylenchorhynchus clarus on
soybean with systemic nematicides. Nematologia Mediterranea, 9, 105–107.
https://journals.flvc.org/nemamedi/article/view/85390
Anwar,
S. A., & McKenry, M. V. (2010). Incidence and reproduction of Meloidogyne
incognita on vegetable crop genotypes. Pakistan Journal of
Zoology, 42, 135–141.
Baida
F. C., Stroze C. T., Machado A. C. Z., & Amaro P. M. (2015ª). Ocorrência de
Helicotylenchus dihystera em cultivo de soja no Paraná. Memoria del
XXXII Congresso Brasileiro de Nematologia, 15 a 19 de junio de 2015
(pp.89). Londrina, Estado de Parana, Brasil. http://nematologia.com.br/wp-content/uploads/2015/06/anaiscbn32.pdf
Baida
F. C., Stroze C. T., Machado A. C. Z., & Amaro P. M. (2015b) Incidência de Scutellonema
brachyurus em três regiões produtoras de soja no Paraná. Memoria del
XXXII Congresso Brasileiro de Nematologia, 15 a 19 de junio de 2015 (p.88).
Londrina, Estado de Parana, Brasil
http://nematologia.com.br/wp-content/uploads/2015/06/anaiscbn32.pdf
Banco
Central del Paraguay. (2022). Anexo Estadístico del Informe Económico - BCP.
https://www.bcp.gov.py/anexo-estadistico-del-informe-economico-i36
Cámara
Paraguaya de Exportadores y Comercializadores de Cereales y Oleaginosas.
(2022). Área de Siembra, Producción y Rendimiento - soja . http://capeco.org.py/area-de-siembra-produccion-y-rendimiento/
Carosini
Ruíz Díaz, A. L., Barrios Leiva, O. S., Nakayama Nakashima, H. D., Garcete
Escurra, G., Achinelli Báez, M., Cabral López, A., Olmedo Barchello, S, Báez
Martínez, J. F., & Morínigo Aguayo, J. D. (2020). Impacto Económico de la Aprobación
de la Soja Transgenica en el Paraguaya. San Lorenzo, PY: Universidad Nacional
de Asunción. 132 p.
https://www.conacyt.gov.py/sites/default/files/upload_editores/u294/LIBRO-soja-ECO_UNA-2020-FEBRERO.pdf
Chen,
S. Y., Sheaffer, C. C., Wyse, D. L., Nickel, P., & Kandel, H. (2012). Plant-parasitic
Nematode Communities and Their Associations with Soil Factors in Organically
Farmed Fields in Minnesota. Journal of nematology, 44, 361-369.
Empresa
Brasileira de Pesquisa Agropecuária. (2013). Tecnologias de Produção de Soja.
Sistemas de Produção.
http://www.cnpso.embrapa.br/download/publicacao/central_2005.pdf.)
Favoreto,
L., Meyer, M. C., Dias-Arieira, C. R., Cristina, A., & Machado, Z. (2019).
Diagnose e manejo de Fitonematoides Na Cultura Da Soja. Informe
Agropecuário, 40(306), 18–29.
Fourie,
H., McDonald, A. H., & Loots, G. C. (2001). Plant-parasitic nematodes in
field crops in South Africa. Nematology, 3(5), 447–454. doi:10.1163/156854101753250773
Fundação
Rio Verde. (2014). Levantamento populacional de espécies de nematoides na
cultura da soja na região do médio norte de Mato Grosso, 2013–2014.
www.fundacaorioverde.com.br/publicacoes/68.
Gardiano-Link,
C. G., de Melo Santana-Gomes, S., Kluge, E. R., Feksa, H. R., da Rosa Kluge, F.
T., & Dias-Arieira, C. R. (2022). Management systems for nematode control
in soybean fields in south-central Paraná, Brazil. Pesquisa Agropecuaria
Brasileira, 57, 25-26. https://doi.org/10.1590/S1678-3921.pab2022.v57.02526
Germani,
G. (1981). Pathogenicity
of the nematode Scutellonema cavenessi on peanut and soybean. Revue
Nématol, 4(2), 203–208.
Griffiths,
B., Neilson, R. & Bengough, A. G. (2003). Soil factors determined nematode
community composition in a two year pot experiment. Nematology, 5(6),
889–897.
Kirsch,
V. G., Kulczynski, S. M., Bauer Gomes, C., Calderan Bisognin, A., Gabriel, M.,
Bellé, C., Lima-Medina, I., Kulczynski, S. M., Gomes, C. B., Bisognin, A. C.,
Gabriel, M., Bellé, C., & Lima-Medina, I. (2016). Caracterização de
espécies de Meloidogyne e de Helicotylenchus associadas à soja no
Rio Grande do Sul. Nematropica, 46(2), 197–208. https://journals.flvc.org/nematropica/article/view/90812
Handoo,
Z. A., Palomares-Rius, J. E., Cantalapiedra-Navarrete, C., Liébanas, G.,
Subbotin, S. A., & Castillo, P. (2014). Integrative taxonomy
of the stunt nematodes of the genera Bitylenchus and Tylenchorhynchus
(Nematoda, Telotylenchidae) with description of two new species and a molecular
phylogeny. Zoological Journal of the Linnean Society, 172(2), 231–264.
https://doi.org/10.1111/zoj.12175
Jenkins,
W. R. (1964). A rapid centrifugalotation technique for separating nematodes
from soil. Plant Disease Reporter, 48(9), 692.
Koenning,
S. R., & Barker, K. R. (1998). Survey of Heterodera glycines Races
and Other Plant-parasitic Nematodes on Soybean in North Carolina. Journal of
Nematology, 30(4), 569. /pmc/articles/PMC2620330/?report=abstract
Kraus,
H., & Lewis, S. (1979). Scutellonema brachyurum: Host Plants and
Pathogenicity on Cotton. Plant Disease Reporter, 63(8), 688–691.
https://books.google.com.py/books?hl=es&lr=&id=AD4iadwANmYC&oi=fnd&pg=PA688&dq=scutellonema+reproductive+factor+in+soybean&ots=E-N46Nm6ne&sig=2qcx-1bKBBa4Cbk4x9s7K_Qf0Fg&redir_esc=y#v=onepage&q&f=false
Lewis,
S. A., Drye, C. E., Saunders, J. A., Shipe, E. R., & Halbrendt, J. M.
(1993). Plant-parasitic Nematodes on Soybean in South Carolina. Journal of
Nematology, 25(4), 890. /pmc/articles/PMC2619450/?report=abstract
Lima, F. S. O, Nogueira, S. R, Lima Neto, A. F.,
Cares, J. E, Furlanetto C., & Dias, T. S. (2009). Ocorrência de Tubixaba
sp. em lavouras comerciais de soja no estado do Tocantins. Tropical
Plant Pathology, 34, 207.
Lopes,
C. M. L. (2015). Populações de nematoides fitoparasitas em áreas de
cultivo de soja, algodão, café e de vegetação nativa do Cerrado na região Oeste
da Bahia. Dissertação de mestrado. Programa de Pós-graduação em Fitopatologia,
Universidade de Brasilia. Brasilia.
López-Nicora,
H. D., Soilán-Duarte, L. C., Caballero-Mairesse, G. G., Grabowski-Ocampos, C.
J., & Enciso- Maldonado, G. A. (2021). Manual de nematologia agrícola:
bases y procedimentos. Asunción, PY: Grupo Editorial Atlas. 90 p.
https://doi.org/10.53997/DFXA5914
Maceda
A., Silva J. F., Dias W. P., Santos J. M., Soares P. L. M, Marcondes, M. C.
(2009). Ocorrência de Scutellonema brachyurus Andrassy em soja no
Brasil. Em Memoria de II International Congress of Tropical
Nematology,4 a 9 de junio de 2009 (pp. 347). Maceió, Brasil.
https://nematologia.com.br/files/revnb/33_4.pdf
Machado,
A. C. Z., Amaro, P. M., & Da Silva, S. A. (2019a). Two novel potential
pathogens for soybean. PLoS ONE, 14(8), 1–13.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0221416
Machado,
A. C. Z., da Silva, S. A., & Ferraz, L. C. C. B. (2019b). Métodos em
nematologia agrícola. Piracicaba, Brasil: Sociedade Brasileira de
Nematologia. 184 p. https://nematologia.com.br/files/livros/book5.pdf
Machado,
A. C. Z. (2014). Current nematode threats to Brazilian agriculture. Current
Agricultural Science and Technology, 20(1), 26–35.
https://periodicos.ufpel.edu.br/ojs2/index.php/CAST/article/view/3737
Machado, A. C. Z.,
Dorigo, O.F., Silva, S.A., Amaro, P.M. (2015a). Parasitismo de Helicotylenchus
dihystera nas culturas da soja e milheto. Memoria del XXXII Congresso Brasileiro
de Nematologia, 15 a 19 de junio de 2015 (p.89). Londrina, Estado de
Parana, Brasil. https://nematologia.com.br/files/anais/2015/Anais - 32 CBN -
2015.pdf
Machado,
A. C. Z., Dorigo, O. F., Silva, S. A., & Amaro, P.M. (2015b). Parasitismo
de Scutellonema brachyurus na cultura da soja. Memoria del XXXII
Congresso Brasileiro de Nematologia, 15 a 19 de junio de 2015 (p.162).
Londrina, Estado de Parana, Brasil.
https://nematologia.com.br/files/anais/2015/Anais - 32 CBN - 2015.pdf
Morínigo
Aguayo, J., Achinelli Báez, M., & Barrios Leiva, O. (2018). La soja en el
Paraguay. Una aproximación a la cuantificación económica. Periodo 1994-2016. Población
y Desarrollo, 24(46), 24–36.
https://doi.org/10.18004/pdfce/2076-054x/2018.024(46).024-036
Neto,
L. J. T. (2019). Correlação espacial da resistência do solo à penetração e
densidade populacional de nematoides na cultura da soja. (Tesis de
maestria). Instituto Federal Goiano.
https://sistemas.ifgoiano.edu.br/sgcursos/uploads/anexos_1/2019-12-03-12-26-22Lauro%20Joaquim%20Tiago%20Neto.pdf
Niblack,
T. L. (1992). Pratylenchus, Paratylenchus, Helicotylenchus,
and other nematodes on soybean in missouri. Journal of Nematology, 24(4),
738–744.
Norton,
D. C. (1977). Helicotylenchus pseudorobustus as a pathogen on corn, and
its densities on corn and soybean. Iowa State Journal of Research, (51), 279–285.
Pedrozo,
L. (2008). Nematodos del cultivo de soja en Paraguay. Caacupé, PY:
MAG-DIA-IAN/INBIO. 32 p.
https://www.inbio.org.py/informes/publicaciones/Nematodos-del-cultivo-de-soja-en-Paraguay.pdf
Oostenbrink,
M. (1966). Major characteristics of the relation between nematodes and plants. Meded
Landbouw, Wageninqen, (66), 446.
RStudio
Team. (2018). RStudio: Integrated Development for R (1.2.1335). RStudio,
Inc. http://www.rstudio.com/
Silva,
F. C. (2007). Levantamento de fitonematoides nas culturas de soja e milho no
município de Jataí–GO. (Tesis de maestria). Universidade Federal de
Uberlândia.
https://repositorio.ufu.br/bitstream/123456789/12254/1/FGSilvaDISPRT.pdf
Soares,
P. L. M., & Santos, J. (2009). Resistance of soybean cultivars to Scutellonema
brachyurus. En XXVIII Congresso Brasileiro de Nematologia, Memoria
de II International Congress of Tropical Nematology,4 a 9 de junio de
2009 (pp. 318). https://nematologia.com.br/files/revnb/33_4.pdf
Taylor,
D. P. (1960). Host range study of the spiral nematode. Helicotylenchus
microlobus. Plant Disease Reporter 44, 747-750.
Venditti, M., & Noel, G. (1994).
Comparative host suitability of selected crop species for Tylenchorhynchus
zambiensis. Nematropica,
25(1),
15-25. https://journals.flvc.org/nematropica/article/view/64116
Yan, G.
P., Plaisance, A., Huang, D., & Handoo, Z. A. (2018). First
report of a new stunt nematode Tylenchorhynchus sp. from a soybean field
in North Dakota. Plant Disease, 102(2), 453.
https://doi.org/10.1094/PDIS-05-17-0616-PDN
Yan,
G., Plaisance, A., Huang, D., & A. Handoo, Z. (2017). First Report of the
Spiral Nematode Helicotylenchus microlobus Infecting Soybean in North
Dakota. Journal
of Nematology, 49(1),
1–1. https://doi.org/10.21307/jofnem-2017-039
10.57201/IEUNA2313335
, Universidad Nacional de
Asunción.
, Fernando Lugo1,2